Жоғары кеңес мынадай негізгі өкілеттіктерді жүзеге асырады:
- 1) Одақты қалыптастыру және дамыту стратегиясын, бағыттары мен перспективаларын айқындайды және Одақтың мақсаттарын іске асыруға бағытталған шешімдер қабылдайды;
- 2) Комиссия Алқасының құрамын бекітеді, Комиссия Алқасының мүшелері арасында міндеттерді бөледі және олардың өкілеттіктерін тоқтатады;
- 3) Комиссия Алқасының Төрағасын тағайындайды және оның өкілеттіктерін мерзімінен бұрын тоқтату туралы шешім қабылдайды;
- 4) мүше мемлекеттердің ұсынуы бойынша Одақ Сотының судьяларын тағайындайды;
- 5) Еуразиялық экономикалық комиссия жұмысының регламентін бекітеді;
- 6) Одақтың бюджетін, Еуразиялық экономикалық одақ бюджеті туралы ережені және Одақ бюджетінің атқарылуы туралы есепті бекітеді;
- 7) мүше мемлекеттердің Одақ бюджетіне үлестік жарналарының мөлшерін (шкаласын) айқындайды;
- 8) Үкіметаралық кеңес немесе 16-баптың 7-тармағының ережелерін ескере отырып, Комиссия қабылдаған шешімдердің күшін жоюға немесе оларды өзгертуге қатысты мәселелерді мүше мемлекеттің ұсынысы бойынша қарайды;
- 9) Үкіметаралық кеңестің немесе Комиссияның ұсынысы бойынша, шешім қабылдау кезінде консенсусқа қол жеткізілмеген мәселелерді қарайды;
- 10) Одақ Сотына сауалдармен жүгінеді;
- 11) Одақ Соты судьяларының, Одақ Сотының лауазымды адамдарының және Аппараты қызметкерлерінің, сондай-ақ олардың отбасы мүшелерінің табыстары, мүлкі және мүліктік сипаттағы міндеттемелері туралы мәліметтердің анықтығы мен толықтығын тексеру тәртібін бекітеді;
- 12) Одаққа жаңа мүшелерді қабылдау және Одақтағы мүшелікті тоқтату тәртібін айқындайды;
- 13) байқаушы мәртебесін немесе Одаққа кіруге кандидат мемлекет мәртебесін беру туралы немесе оның күшін жою туралы шешім қабылдайды;
- 14) Еуразиялық экономикалық одақтың халықаралық ынтымақтастықты жүзеге асыру тәртібін бекітеді;
- 15) Одақтың атынан үшінші тараппен келіссөздер туралы, оның ішінде онымен Одақтың халықаралық шарттарын жасасу және келіссөз жүргізу құқығын беру туралы, сондай-ақ Одақтың өзі үшін үшінші тараппен халықаралық шарттың міндетті екеніне келісім білдіруі, халықаралық шартты тоқтатуы, тоқтата тұруы туралы немесе одан шығуы туралы шешім қабылдайды;
- 16) Одақ органдарының жалпы штат санын, Одақ органдарындағы мүше мемлекеттер азаматтарының арасынан мүше мемлекеттердің ұсынуы бойынша конкурстық негізде жіберілетін лауазымды адамдардың өкілдік ету параметрлерін бекітеді;
- 17) Комиссия Алқасы мүшелерінің, Одақ Соты судьяларының, Одақ органдары лауазымды адамдарының және қызметкерлерінің еңбегіне ақы төлеу тәртібін бекітеді;
- 18) Еуразиялық экономикалық одақ органдарындағы сыртқы аудит (бақылау) туралы ережені бекітеді;
- 19) Одақ органдарында жүргізілген сыртқы аудиттің (бақылаудың) нәтижелерін қарайды;
- 20) Одақтың рәмізін бекітеді;
- 21) Үкіметаралық кеңеске және Комиссияға тапсырмалар береді;
- 22) тиісті бағыттар бойынша көмекші органдар құру туралы шешімдер қабылдайды;
- 23) осы Шартта және Одақ шеңберіндегі халықаралық шарттарда көзделген өзге де өкілеттіктерді жүзеге асырады.